Dmitri Tcherniakov wurde 1970 in Moskau geboren, wo er an der Russischen Akademie für Theaterkunst studierte. Er ist nicht nur Regisseur, sondern entwirft auch die Bühnenbilder für seine Inszenierungen. Vor seiner internationalen Karriere inszenierte er zahlreiche Opern- und Theaterstücke an vielen russischen Theatern, darunter am Bolschoi-Theater in Moskau und am Mariinski-Theater in St. Petersburg. Seine erste vielbeachtete Inszenierung außerhalb Russlands war Boris Godunow an der Staatsoper Berlin im Jahr 2005 unter der Leitung von Daniel Barenboim. 2006 gelang ihm mit Eugen Onegin am Bolschoi-Theater der internationale Durchbruch. Die Inszenierung gastierte in vielen internationalen Opernhäusern. Seit 2020 ist sie Teil des Repertoires der Wiener Staatsoper. 2009 inszenierte er Wozzeck am Bolschoi-Theater. 2011 eröffnete er mit Glinkas „Ruslan und Ludmila“ die umgebaute historische Bühne des Bolschoi-Theaters nach der Rekonstruktion.

Er arbeitete intensiv mit Daniel Barenboim zusammen, unter anderem an der Staatsoper Berlin an Prokofjews Der Spieler und Die Verlobung im Kloster, Rimski-Korsakows Die Zarenbraut sowie an Parsifal und Tristan und Isolde. 2013 gab er sein Debüt an der Metropolitan Opera in New York mit Borodins Fürst Igor und inszenierte La traviata an der Mailänder Scala. Zu den weiteren Höhepunkten seiner Karriere zählen Mussorgskys Chowanschtschina, Poulencs Dialogues des Carmélites, Lulu und Der Freischütz an der Bayerischen Staatsoper in München; Il trovatore am La Monnaie in Brüssel und an der Oper Köln; Lady Macbeth von Mzensk an der Deutschen Oper am Rhein und an der Opéra national de Lyon; Macbeth, Les Troyens, Iolanta/Der Nussknacker und Rimski-Korsakows Die Schneekönigin an der Opéra de Paris; Simon Boccanegra an der English National Opera; Sadko in Moskau; Der fliegende Holländer bei den Bayreuther Festspielen, Don Giovanni und Carmen beim Festival d’Aix-en-Provence; Rimski-Korsakows Die Legende von der unsichtbaren Stadt Kitesch an der Niederländischen Nationaloper in Amsterdam; Jenůfa, Die Makropulos-Affäre, Pelléas et Mélisande und Die tote Stadt am Opernhaus Zürich sowie Das Märchen vom Zaren Saltan am La Monnaie, der Opéra national de Rhin in Straßburg und am Teatro Real in Madrid. Zu seinen jüngsten Projekten zählen Der Ring des Nibelungen an der Staatsoper Berlin, Krieg und Frieden in München, Così fan tutte und eine Doppelvorstellung mit Glucks Iphigénie en Aulide und Iphigénie en Tauride in Aix-en-Provence, Janáčeks Aus einem Totenhaus bei der Ruhrtriennale, Elektra, Salome und Ariadne auf Naxos an der Hamburgischen Staatsoper, Rusalka am Teatro San Carlo in Neapel, Giulio Cesare in Egitto bei den Salzburger Festspielen und Die Jungfrau von Orléans an der Niederländischen Nationaloper. In der Spielzeit 2026/27 wird er das Rachmaninow-Projekt (Aleko, Der geizige Ritter und Francesca da Rimini) am Opernhaus Zürich und Mazeppa an der Münchner Staatsoper inszenieren.